Начало экспозиции, расположенной в старинной городской усадьбе, посвящено родителям В.В.Вересаева — известной в Туле семье Смидовичей, внесшей большой вклад в развитие культуры города. Воссозданный по воспоминаниям писателя, интерьер столовой и детской комнаты, переносит посетителей в то время, когда В.В.Вересаев был маленьким — в атмосферу дворянского дома конца XIX — начала XX века. В основе экспозиции Дома-музея В.В.Вересаева находится мемориальный фонд писателя. Это и книги из личной библиотеки писателя, с автографами известных писателей, литературоведов, искусствоведов и переводчиков (А.П.Чехова, М.Горького, Л.Андреева и др.). Это и акварельные рисунки художников В.Д.Поленова и М.Волошина, с которыми писатель общался и был знаком. Это и первое опубликованное стихотворение писателя, и рукописи В.В.Вересаева, его письма, черновики, всемирно известные произведения на иностранных языках с дарственными надписями переводчиков. Это и коллекция книг, рассказывающая о пушкинистике В.В.Вересаева. Эта уникальная коллекция предметов была передана Дому-музею В.В.Вересаева племянницей и личным секретарем писателя Валерией Михайловной Нольде в 1963 и 1986 годах. Изюминкой экспозиции музея является интерьер московского рабочего кабинета В.В.Вересаева, воссозданная по фотографиям и воспоминаниям родственников писателя. В кабинете можно увидеть письменный стол, за которым работал В.В.Вересаев, чернильный прибор его отца, знаменитую библиотеку семьи Смидовичей, мебель, личные вещи В.В.Вересаева.